Škótsky útočník prišiel do klubu v roku 1961 z Motherwellu a pomohol mu postúpiť medzi elitu. Bol jedným z kľúčových členov tímu okolo legendárneho Billa Shanklyho a v roku 1965 rozhodol gólom v nadstavenom čase finále FA Cupu proti Leedsu United (2:1) a zariadil tak pre “The Reds“ prvý zisk pohára. Vedenie Liverpoolu ho označilo za jeden z najpamätnejších momentov klubovej histórie.
St. John strávil v červenom drese dovedna desať rokov, odohral v ňom 425 zápasov a strelil 118 gólov.